A településről az első írásos emlékek még 1236-ból származnak. Nevét a csütörtökön tartott itteni vásárokról kapta, egyes okmányok latinul is Quinto-forumnak, azaz csütörtöki vásárnak nevezik. A középkorban Szepescsütörtök a huszonnégy szepesi városhoz tartozott, s szeretett volna a Szepesség székhelye lenni, de csupán annak a tizenegy szepesi városnak lett központja, melyek akkor nem tartoztak Lengyelországhoz. Az évszázadok során lakói több kiváltsággal is rendelkeztek: saját bírájuk volt, közvetlenül a szepesi gróf fennhatósága alá tartoztak, s kiváltságos joguk volt az aranybányászat, melyért huszonegy dukát adót fizettek uruknak.
Templomuk még a tatárjárás előtti időkből származott, előbb fából épült, majd átépítették román stílusúra. Utóbb ez kicsinek bizonyult, ezért 1402-ben egy új, egyhajós gótikus templomot építettek Szent László tiszteletére. 1444-ben a környék – mint a Felvidék jelentős része – huszita uralom alá került. Ekkor épült a falu köré kőfal. 1465-ben Szepescsütörtök a Szapolyai nemzetség, majd a Thurzók, illetve a Csákyak tulajdonába került. 1668-ban gróf Csáky Imre ferenceseket hívott a településre, kolostort adott nekik
1473-ban Szapolyai István szepesi főispán a templom mellett kápolnát építtetett, a bécsi Puchsbaum Hans tervei alapján, ezért is hasonlít a bécsi Szent Istvánszékesegyházra. Eredetileg a főispán a család temetőkápolnájának szánta, ám később máshova, a Szepeskáptalanban felépült kápolnába temetkezett a család.
A szepescsütörtöki kápolnának két szintje van. Alsó része – ahova eredetileg a család temetkezett volna – föld alatti folyosóval van összekötve a mellette álló ferences kolostorral.
