II. János Pál pápa 1988. június 28-án közzétett Pastor Bonus kezdetû apostoli konstitúciójának negyvenedik cikkelye szerint az államtitkárság közelről segíti a pápát legfőbb küldetésének gyakorlatában. Elnöke a mindenkori szentszéki bíboros államtitkár. Két szekcióra oszlik; az egyik az általános ügyek részlege, amelyet közvetlenül az államtitkársági helyettes irányít, a másik pedig az államközi kapcsolatok részlege. Az apostoli konstitúció értelmében ez utóbbi munkáját meghatározott számú bíboros, valamint néhány püspök segíti.
A bíborosi és püspöki tanács tagjai közé a következő három bíborost nevezte még ki a pápa: Marc Ouellet-t, a Püspöki Kongregáció prefektusát, Fortunato Baldelli főpenitenciáriust, valamint Raymond Leo Burke-öt, az Apostoli Szignatúra Legfelsőbb Bíróságának prefektusát.